Capítulo 96. Vasculopatías, hipoperfusión y síndrome ocular isquémico

CAPÍTULO 096 Sección XII Neuropatías ópticas isquémicas y vasculares

Sinopsis

El capítulo anterior trataba la oclusión aguda; este trata la hipoperfusión crónica, que produce un cuadro completamente distinto y mucho peor reconocido. El síndrome ocular isquémico —consecuencia de una estenosis carotídea grave— cursa con pérdida visual lenta, dolor orbitario sordo, episodios transitorios y una retinopatía característica, y su diagnóstico importa menos por el ojo que por lo que anuncia: una mortalidad cardiovascular a cinco años muy elevada. El capítulo desarrolla además la disección arterial —cuya tríada de dolor cervical, Horner y amaurosis fugaz es prácticamente diagnóstica—, las vasculopatías infrecuentes que llegan a la consulta oftalmológica, el estudio de trombofilia y su rendimiento real, y las indicaciones y los resultados visuales de la revascularización.

Objetivos de aprendizaje

Al finalizar este capítulo, el lector será capaz de:

• Relacionar la estenosis carotídea con sus manifestaciones oculares.
• Reconocer el síndrome ocular isquémico y su pronóstico sistémico.
• Identificar los signos oculares de la disección arterial cervical.
• Situar las vasculopatías inflamatorias y no inflamatorias infrecuentes.
• Indicar el estudio de trombofilia con criterio de rendimiento.
• Conocer las indicaciones de revascularización y sus resultados visuales.

Introducción

Este capítulo cierra la sección con los cuadros que no se presentan como urgencia y que precisamente por eso se diagnostican tarde. Su denominador común es la hipoperfusión crónica: un flujo insuficiente pero no nulo, mantenido durante meses, que produce un daño lento y una clínica inespecífica.

Esa lentitud tiene dos consecuencias. La primera es diagnóstica: el paciente consulta por «visión borrosa» o por «molestias» y el cuadro se atribuye a una catarata, a un ojo seco o a una uveítis. La segunda es pronóstica y más grave: la enfermedad que produce el cuadro ocular está afectando simultáneamente a otros territorios, y la mortalidad cardiovascular de estos pacientes es muy elevada. Las revisiones dedicadas al síndrome ocular isquémico coinciden en subrayar ese punto: el diagnóstico oftalmológico es, en realidad, un diagnóstico vascular.[1,2,3]

El capítulo incluye además dos grupos que llegan a la consulta con signos oculares: las disecciones arteriales, cuya presentación oftalmológica puede preceder al ictus en días, y las vasculopatías infrecuentes, en las que el ojo vuelve a ser la ventana a una enfermedad sistémica no diagnosticada.

96.1 Estenosis carotídea y su repercusión ocular

El espectro completo, ordenado de menor a mayor gravedad hemodinámica:

1. Émbolos asintomáticos visibles en el fondo —placas de Hollenhorst—, hallazgo casual con significado vascular.[4]
2. Amaurosis fugaz, tratada en el capítulo 95.
3. Oclusión arterial retiniana, de rama o central.
4. Retinopatía por estasis venosa, que es el primer signo de hipoperfusión crónica y que se describe más abajo.
5. Síndrome ocular isquémico completo, con afectación de los segmentos anterior y posterior.
6. Neuropatía óptica isquémica, en el contexto de hipoperfusión grave.

La retinopatía por estasis venosa merece atención propia porque es el estadio intermedio y el más confundido:

• Dilatación venosa sin tortuosidad, a diferencia de la oclusión venosa, en la que hay tortuosidad marcada.
• Hemorragias redondeadas en la media periferia, no en el polo posterior.
• Microaneurismas periféricos.
• Presión de perfusión reducida, con arteriolas finas y con pulso arterial espontáneo provocable con presión digital leve sobre el globo.

Su prevalencia, su causa y su evolución en la oclusión carotídea sintomática se han estudiado específicamente, y su presencia identifica a pacientes con compromiso hemodinámico relevante.[5]

El diagnóstico diferencial con la oclusión de vena central es el error más frecuente, y los separan tres datos: la tortuosidad —presente en la oclusión venosa, ausente aquí—, la localización de las hemorragias —polo posterior frente a media periferia— y la presión de perfusión, reducida en la hipoperfusión carotídea.[1,6]

El rendimiento de los hallazgos oculares como predictores de enfermedad carotídea se estudió ampliamente en los años ochenta y noventa, y sus conclusiones siguen orientando a quién estudiar: los émbolos visibles y la retinopatía por hipoperfusión tienen valor predictivo apreciable, mientras que los síntomas visuales inespecíficos, no.[7,8,9,10,11]

96.2 Síndrome ocular isquémico: clínica y diagnóstico

Qué es. El conjunto de manifestaciones oculares producidas por la hipoperfusión crónica grave del globo, habitualmente por estenosis u oclusión carotídea superior al 90 %.

La clínica, cuya combinación es característica y cuya presentación aislada despista:

• Pérdida visual lenta y progresiva, de meses.
• Dolor orbitario sordo, continuo y mal localizado, que el paciente no relaciona con la vista. Se atribuye al glaucoma, a la sinusitis o a la cefalea.
• Recuperación lenta tras el deslumbramiento, por incapacidad de regenerar los pigmentos con un aporte metabólico insuficiente. Es un síntoma muy sugestivo y rara vez preguntado.
• Empeoramiento postural —al incorporarse— y posprandial, por redistribución del flujo.
• Episodios de amaurosis fugaz intercalados.

Los signos, por segmentos:

Segmento anterior:

• Rubeosis del iris, presente en una proporción alta de los casos y con frecuencia el hallazgo que motiva la derivación.
• Glaucoma neovascular, con la particularidad de que la presión intraocular puede ser normal o baja pese al ángulo cerrado, porque el cuerpo ciliar isquémico produce menos humor acuoso. Ese hallazgo paradójico es muy característico y desorienta.
• Celularidad leve en cámara anterior, que hace pensar en uveítis.
• Catarata de progresión rápida.

Segmento posterior:

• Retinopatía por estasis venosa, ya descrita.
• Neovascularización papilar y retiniana.
• Estrechamiento arteriolar con presión de perfusión baja.

El diagnóstico se apoya en:

• La combinación clínica, que es lo que más orienta.
• La angiografía fluoresceínica, con retraso del relleno coroideo —parcheado y prolongado— y del tiempo de tránsito arteriovenoso. Es el hallazgo más característico.
• El estudio carotídeo: ecografía Doppler y angiotomografía o angiorresonancia, que confirman la estenosis y su grado.
• La tomografía de coherencia óptica y su angiografía, que documentan el adelgazamiento y la reducción de la densidad vascular.[12,13]

Los factores de riesgo de glaucoma neovascular en esta población se han analizado específicamente, y su identificación permite anticipar la complicación que más visión destruye.[14] Los estudios recientes de morfología y hemodinámica de la arteria oftálmica aportan además una base fisiopatológica más precisa.[15]

El pronóstico sistémico es el dato central del capítulo: la mortalidad a cinco años en estos pacientes es muy elevada, de causa mayoritariamente cardiovascular. El diagnóstico ocular obliga a una valoración vascular y cardiológica completa, y ese es su principal beneficio.[1,2,3,16]

Y una advertencia: la arteritis de células gigantes puede producir el mismo cuadro, según se expuso en el capítulo 93, y su tratamiento es completamente distinto.[17,18]

96.3 Disección arterial y sus signos oculares

Qué es. El desgarro de la íntima con formación de un hematoma intramural que estenosa la luz, en la carótida interna o en la vertebral. Es una causa importante de ictus en el adulto joven.

La tríada característica de la disección carotídea, cuyo reconocimiento es el objetivo de este apartado:

1. Dolor cervical o facial ipsilateral, con frecuencia periorbitario, de comienzo brusco.
2. Síndrome de Horner ipsilateral, por afectación de las fibras simpáticas pericarotídeas. Característicamente sin anhidrosis facial, porque las fibras sudomotoras acompañan a la carótida externa.
3. Síntomas isquémicos retinianos o cerebrales: amaurosis fugaz, oclusión arterial retiniana o ictus.

Su valor. La combinación de dolor cervical y Horner precede al ictus en días o semanas en una proporción de pacientes, lo que convierte su reconocimiento en una oportunidad de prevención con tratamiento disponible —antitrombótico— y con riesgo de recurrencia alto si se omite.[19,20,21]

Las formas incompletas y transitorias existen y están descritas: un Horner subclínico o transitorio puede ser la única manifestación inicial.[22]

Otros signos oculares descritos: parálisis oculomotoras por isquemia, neuropatía óptica isquémica, y el síndrome ocular isquémico del apartado anterior.

Las causas: espontánea —con frecuencia sobre una arteriopatía subyacente—, traumática, y tras manipulación cervical o procedimientos.[23]

La conducta ante la sospecha: estudio de imagen urgente —angiotomografía o angiorresonancia con secuencias de pared arterial— y valoración neurológica inmediata. Un síndrome de Horner doloroso de reciente aparición es una urgencia neurovascular, y así debe constar en el informe.

96.4 Vasculopatías inflamatorias y no inflamatorias infrecuentes

No inflamatorias:

• Displasia fibromuscular. Arteriopatía no aterosclerótica que afecta a carótidas y a arterias renales, con predominio femenino, y que puede debutar con manifestaciones oculares diversas o con disección.[24,25,26]
• Enfermedad de moyamoya. Estenosis progresiva de la carótida interna terminal con circulación colateral característica. Sus manifestaciones oculares incluyen isquemia retiniana, oclusión arterial y —muy notablemente— la asociación con la anomalía de morning glory del capítulo 72, que la convierte en un hallazgo oftalmológico con implicación neurovascular.[13,27,28]
• Síndromes de hiperviscosidad: leucemia, mieloma, policitemia, macroglobulinemia. Producen una retinopatía característica con dilatación y tortuosidad venosa marcadas, hemorragias y exudados, y su reconocimiento puede ser la primera manifestación de la hemopatía.[29,30]
• Vasculopatías genéticas —CADASIL y otras—, con manifestación ocular limitada.

Inflamatorias:

• Arteritis de células gigantes y Takayasu, tratadas en los capítulos 91 a 93.
• Síndrome de Susac. Merece mención propia por su tríada —encefalopatía, hipoacusia neurosensorial y oclusiones de rama arterial retiniana— y porque el oftalmólogo puede ser quien la complete. Sus criterios diagnósticos están publicados y su reconocimiento evita años de diagnósticos erróneos.[31,32,33]
• Vasculitis sistémicas de pequeño y mediano vaso, del capítulo 85.
• Síndrome antifosfolípido, con oclusiones arteriales y venosas retinianas, en ocasiones combinadas, y cuyo mecanismo es trombótico —requiere anticoagulación, no inmunosupresión—.[34,35,36]

La regla que ordena el apartado: ante una oclusión vascular retiniana en un paciente joven, o ante oclusiones múltiples, bilaterales o recurrentes, el estudio se amplía a este grupo. En el paciente mayor con factores de riesgo clásicos, el rendimiento es muy bajo.

Cómo se explora y se documenta el síndrome ocular isquémico

Es un cuadro cuyo diagnóstico se apoya en la suma de hallazgos menores, de modo que la exploración debe ser sistemática:

1. Agudeza visual y su evolución documentada, que es lenta y progresiva.
2. Recuperación tras el deslumbramiento, comparada con el ojo contralateral: el retraso es un dato muy sugestivo y se explora en un minuto, con la técnica del capítulo 65.
3. Gonioscopia y exploración del iris con dilatación, buscando rubeosis, que es el hallazgo que cambia el pronóstico y el que hay que buscar activamente.
4. Presión intraocular, con la advertencia de que su normalidad no descarta el glaucoma neovascular.
5. Fondo con dilatación, describiendo la dilatación venosa, la ausencia de tortuosidad, las hemorragias periféricas y el calibre arteriolar.
6. Pulso arterial retiniano: la presión digital suave sobre el globo lo hace visible cuando la presión de perfusión está reducida. Es una maniobra clásica, casi abandonada y muy informativa en este cuadro.
7. Campo visual, para documentar el déficit y su progresión.[37]
8. Tomografía y su angiografía, que documentan el adelgazamiento y la reducción de densidad vascular.[12,13]

Y el informe, que aquí tiene una función concreta: debe afirmar explícitamente que los hallazgos oculares son compatibles con hipoperfusión carotídea grave y solicitar el estudio vascular con carácter preferente. Un informe que se limite a describir «retinopatía inespecífica» no activa nada, y el paciente volverá dentro de un año con un glaucoma neovascular.[1,38]

96.5 Trombofilia y estudio hematológico

El principio: es el estudio con peor relación entre lo que se pide y lo que aporta en toda la sección, y su indicación debe ser selectiva.

Cuándo se pide:

• Paciente menor de 50 años sin factores de riesgo vascular.
• Oclusiones bilaterales, múltiples o recurrentes.
• Antecedentes personales o familiares de trombosis venosa o arterial.
• Abortos de repetición, que orientan al síndrome antifosfolípido.
• Oclusión arterial y venosa combinadas, combinación característicamente trombofílica.[29,36]

Cuándo no se pide: en el paciente mayor de 50 años con hipertensión, diabetes y dislipidemia, donde el mecanismo es aterotrombótico y el rendimiento del estudio es prácticamente nulo.

Qué se pide, cuando se pide:

• Anticuerpos antifosfolípido —anticoagulante lúpico, anticardiolipina, anti-β2-glucoproteína I—, que son los de mayor rendimiento y los que más cambian el tratamiento, porque exigen anticoagulación.[34,35]
• Homocisteína.
• Hemograma completo con estudio de la serie roja y blanca, buscando hemopatías y síndromes de hiperviscosidad.[30]
• Trombofilias hereditarias —factor V Leiden, protrombina, antitrombina, proteínas C y S—, con rendimiento bajo en la trombosis arterial y mayor en la venosa.

Las advertencias técnicas, que evitan resultados inútiles:

1. La fase aguda y la anticoagulación alteran varios parámetros: las proteínas C y S y la antitrombina deben medirse fuera del episodio agudo y sin anticoagulación oral.
2. Los anticuerpos antifosfolípido requieren confirmación a las 12 semanas para su interpretación.
3. Un resultado positivo aislado no establece causalidad en un paciente con factores de riesgo clásicos.

El diagnóstico diferencial de la retinopatía isquémica bilateral

Conviene tenerlo enumerado porque estos cuadros llegan derivados como «retinopatía inespecífica» y porque sus tratamientos son completamente distintos:

Cuadro	Rasgo que lo identifica
Retinopatía diabética	Microaneurismas en polo posterior, exudados duros, antecedente conocido
Retinopatía hipertensiva	Cruces arteriovenosos, exudados algodonosos, tensión arterial elevada
Retinopatía por hipoperfusión carotídea	Dilatación venosa sin tortuosidad, hemorragias periféricas, unilateral o asimétrica
Oclusión de vena central	Tortuosidad marcada, hemorragias en polo posterior, edema de papila
Retinopatía por hiperviscosidad	Dilatación y tortuosidad muy marcadas, bilateral y simétrica[29]
Retinopatía por anemia grave	Hemorragias con centro blanco, palidez del fondo
Retinopatía por radiación	Antecedente, exudados y microaneurismas en el territorio irradiado
Vasculitis retiniana	Envainamiento vascular, vitritis, contexto inflamatorio

Las dos filas que más se confunden entre sí son la tercera y la cuarta, y su distinción es la descrita en el apartado 96.1: la tortuosidad y la localización de las hemorragias. La quinta —hiperviscosidad— se distingue por la bilateralidad simétrica y por el hemograma, que es la prueba que conviene pedir ante cualquier retinopatía bilateral no explicada.[6,30]

Y una regla transversal: una retinopatía unilateral o marcadamente asimétrica en un paciente con factores de riesgo vascular obliga a estudiar la carótida ipsilateral, porque las retinopatías sistémicas son simétricas y la asimetría indica un factor local.[1,5]

96.6 Revascularización: indicaciones y resultados visuales

En la estenosis carotídea sintomática, la indicación de endarterectomía o de angioplastia sigue los criterios de la prevención del ictus, y la amaurosis fugaz y la oclusión arterial retiniana cuentan como síntoma a esos efectos, con la misma consideración que un accidente isquémico transitorio cerebral.[39,40] Ese es el punto que más importa transmitir: el paciente con síntoma ocular entra en la misma vía de decisión que el paciente con síntoma cerebral.

En el síndrome ocular isquémico, la situación es más matizada:

• El objetivo principal es la prevención del ictus y de la muerte cardiovascular, no la recuperación visual.
• Los resultados visuales de la revascularización son variables: las revisiones que los han analizado describen estabilización o mejoría en una parte de los pacientes, con peores resultados cuanto más avanzado esté el cuadro —y especialmente si ya hay glaucoma neovascular—.[41,42]
• Existe el riesgo de empeoramiento posrevascularización por hiperperfusión, descrito y poco frecuente.
• Los estudios sobre el efecto de la endarterectomía en la función retiniana en pacientes asintomáticos aportan datos coherentes con una mejoría funcional medible.[43]

El manejo ocular acompañante, que corresponde al oftalmólogo:

• Vigilancia de la rubeosis en cada revisión, que es lo que anticipa el glaucoma neovascular.
• Panfotocoagulación retiniana ante neovascularización, con eficacia menor que en la retinopatía diabética por la hipoperfusión de base.
• Antiangiogénicos intravítreos como medida temporal.
• Control de la presión intraocular, con la advertencia del apartado 96.2: puede ser normal pese al ángulo cerrado.

Y una consideración sobre el orden: en un paciente con síndrome ocular isquémico y estenosis carotídea, la revascularización precede al tratamiento ocular de la neovascularización siempre que sea posible, porque actúa sobre la causa.

Aplicación clínica

Varón de 69 años con visión borrosa progresiva del ojo derecho durante meses, dolor orbitario sordo y «tarda en recuperarse cuando le da el sol de frente». La exploración muestra rubeosis del iris, hemorragias redondeadas en la media periferia y presión intraocular de 12 mmHg pese a un ángulo con neovasos. Es un síndrome ocular isquémico; la ecografía muestra oclusión completa de la carótida interna derecha. El diagnóstico oftalmológico condujo a una valoración vascular y cardiológica.[1,2,14]

Mujer de 41 años con dolor cervical izquierdo de dos días, ptosis y miosis izquierdas, que refiere un episodio de visión borrosa de un minuto. Es la tríada de la disección carotídea. La angiotomografía urgente la confirma y se inicia tratamiento antitrombótico. El episodio visual y el Horner precedieron al ictus que no llegó a producirse.[19,20,22]

Varón de 34 años con dos oclusiones de rama arterial retiniana en seis meses, hipoacusia de aparición reciente y cefalea con episodios de confusión. La tríada completa el diagnóstico de síndrome de Susac, confirmado con resonancia y audiometría.[31,32]

Mujer de 28 años con oclusión combinada de arteria y vena centrales de la retina y antecedente de dos abortos. El estudio identifica anticuerpos antifosfolípido confirmados a las 12 semanas. El tratamiento es anticoagulación, no inmunosupresión.[34,35,36]

Varón de 52 años con retinopatía bilateral de dilatación y tortuosidad venosa marcadas, hemorragias y exudados. No es una retinopatía diabética ni hipertensiva: el hemograma muestra leucocitosis extrema. Es una retinopatía por hiperviscosidad como primera manifestación de una leucemia.[29,30]

Mujer de 63 años derivada por «glaucoma de difícil control» en el ojo izquierdo, con presiones oscilantes y dolor. La gonioscopia muestra neovasos en el ángulo y hay rubeosis del iris; el fondo presenta hemorragias redondeadas en la media periferia sin tortuosidad venosa. No es un glaucoma primario: es un síndrome ocular isquémico con glaucoma neovascular, y su presión intraocular oscilante se explica por la producción reducida de humor acuoso de un cuerpo ciliar isquémico. La ecografía confirma oclusión carotídea ipsilateral.[1,14,44] El diagnóstico llegó tras dos años de tratamiento hipotensor.

Controversias y lagunas de evidencia

El beneficio visual de la revascularización en el síndrome ocular isquémico no está establecido. Las revisiones describen resultados variables y las series son pequeñas y heterogéneas.[41,42]

No existen criterios para decidir a quién revascularizar por indicación ocular, más allá de los criterios generales de prevención del ictus.

El rendimiento del estudio de trombofilia en la oclusión arterial retiniana es bajo y no se ha cuantificado bien, y su indicación se apoya en criterios de selección razonables y no validados.[29]

La retinopatía por estasis venosa se diagnostica poco, y probablemente identifica a pacientes con compromiso hemodinámico que podrían beneficiarse de una intervención más precoz.[5]

La asociación entre anomalía de morning glory y moyamoya carece de estimación de frecuencia, pese a que su reconocimiento tiene consecuencias directas, según se expuso en el capítulo 72.[27]

Puntos clave

• El síndrome ocular isquémico es consecuencia de hipoperfusión crónica por estenosis carotídea grave.[1]
• Su clínica combina pérdida lenta, dolor orbitario sordo y recuperación lenta al deslumbramiento.
• La presión intraocular puede ser normal o baja pese al glaucoma neovascular, porque el cuerpo ciliar isquémico produce menos humor acuoso.
• El hallazgo angiográfico característico es el retraso del relleno coroideo.
• Su mortalidad cardiovascular a cinco años es muy elevada: el diagnóstico ocular es un diagnóstico vascular.[2,16]
• La retinopatía por estasis venosa se distingue de la oclusión venosa por la ausencia de tortuosidad y por la localización periférica de las hemorragias.[5]
• La tríada de dolor cervical, Horner y síntoma isquémico es prácticamente diagnóstica de disección carotídea.[19]
• Un Horner doloroso de reciente aparición es una urgencia neurovascular.
• El síndrome de Susac combina encefalopatía, hipoacusia y oclusiones de rama arterial retiniana.[31]
• El estudio de trombofilia se reserva para pacientes jóvenes, oclusiones múltiples o antecedentes trombóticos.
• Los anticuerpos antifosfolípido son los de mayor rendimiento y exigen anticoagulación.[35]
• La amaurosis fugaz y la oclusión arterial retiniana cuentan como síntoma para indicar revascularización carotídea.[39]

Conclusiones

Con este capítulo se cierra una sección construida en torno a una idea que conviene enunciar una última vez: en las enfermedades isquémicas del ojo, el hallazgo ocular casi siempre importa menos que lo que anuncia. La neuropatía isquémica anterior anuncia el riesgo del segundo ojo; la arteritis, la ceguera bilateral evitable; la oclusión arterial retiniana, el ictus cerebral; y el síndrome ocular isquémico, una mortalidad cardiovascular a cinco años que ninguna intervención ocular va a modificar.

De este capítulo concreto conviene retener tres reconocimientos, todos de exploración y ninguno costoso. Rubeosis con presión intraocular normal o baja en un paciente con pérdida visual lenta y dolor sordo: síndrome ocular isquémico, y estudio carotídeo urgente. Horner doloroso de reciente aparición: disección carotídea, y angiotomografía el mismo día. Oclusiones de rama arterial retiniana en un paciente joven con hipoacusia: síndrome de Susac, y resonancia con audiometría.

Y una última observación sobre el estudio de trombofilia, que es el ejemplo más claro de la sección de una prueba mal indicada: pedirlo a un paciente de setenta años con hipertensión y diabetes no aporta nada y genera hallazgos que confunden; no pedirlo a una mujer de treinta años con oclusiones combinadas y abortos de repetición deja sin diagnosticar una enfermedad con tratamiento propio. La diferencia entre ambas conductas no es el conocimiento de la prueba, sino haber pensado en la probabilidad preprueba antes de firmar la petición, que es la regla que gobierna el capítulo 63 y buena parte de esta obra.

La sección siguiente cambia de mecanismo por completo y aborda las neuropatías ópticas compresivas, infiltrativas y tumorales, donde el tiempo vuelve a importar pero por razones distintas: no porque el daño ocurra en horas, sino porque se acumula en silencio durante meses.

Bibliografía

Estilo Vancouver, numeración por orden de aparición en el texto. Referencias verificadas contra NCBI E-utilities. PMID y, cuando está indexado, DOI.

1. Mendrinos E, Machinis TG, Pournaras CJ. Ocular ischemic syndrome. Surv Ophthalmol. 2010;55(1):2-34. PMID: 19833366 · DOI: 10.1016/j.survophthal.2009.02.024

2. Mizener JB, Podhajsky P, Hayreh SS. Ocular ischemic syndrome. Ophthalmology. 1997;104(5):859-64. PMID: 9160035 · DOI: 10.1016/s0161-6420(97)30221-8

3. Ávila-Figueroa E, Flores-Calvo M, Sánchez-Rodríguez CC, Domínguez-Varela IA, Salazar-Ramírez P, Zamora Cortina F, et al. Ocular ischemic syndrome secondary to carotid artery disease: a comprehensive review addressing critical early detection, management, and education. Front Ophthalmol (Lausanne). 2026;6:1717841. PMID: 41684355 · DOI: 10.3389/fopht.2026.1717841

4. Dunlap AB, Kosmorsky GS, Kashyap VS. The fate of patients with retinal artery occlusion and Hollenhorst plaque. J Vasc Surg. 2007;46(6):1125-9. PMID: 17950567 · DOI: 10.1016/j.jvs.2007.07.054

5. Klijn CJ, Kappelle LJ, van Schooneveld MJ, Hoppenreijs VP, Algra A, Tulleken CA, et al. Venous stasis retinopathy in symptomatic carotid artery occlusion: prevalence, cause, and outcome. Stroke. 2002;33(3):695-701. PMID: 11872890 · DOI: 10.1161/hs0302.104619

6. McAllister IL. Central retinal vein occlusion: a review. Clin Exp Ophthalmol. 2012;40(1):48-58. PMID: 22003973 · DOI: 10.1111/j.1442-9071.2011.02713.x

7. Lawrence PF, Oderich GS. Ophthalmologic findings as predictors of carotid artery disease. Vasc Endovascular Surg. 2002;36(6):415-24. PMID: 12476231 · DOI: 10.1177/153857440203600602

8. McCullough HK, Reinert CG, Hynan LS, Albiston CL, Inman MH, Boyd PI, et al. Ocular findings as predictors of carotid artery occlusive disease: is carotid imaging justified?. J Vasc Surg. 2004;40(2):279-86. PMID: 15297821 · DOI: 10.1016/j.jvs.2004.05.004

9. Wakefield MC, O’Donnell SD, Goff JM Jr. Re-evaluation of carotid duplex for visual complaints: who really needs to be studied?. Ann Vasc Surg. 2003;17(6):635-40. PMID: 14534847 · DOI: 10.1007/s10016-003-0073-3

10. Bull DA, Fante RG, Hunter GC, VanDalen J, Lee D, Bernhard VM, et al. Correlation of ophthalmic findings with carotid artery stenosis. J Cardiovasc Surg (Torino). 1992;33(4):401-6. PMID: 1527143

11. Jorgensen R, Towne JB, Kay M, Bandyk DF. Monocular ischemia—the influence of carotid atherosclerosis versus primary ocular disease on prognosis. Surgery. 1988;104(3):507-11. PMID: 3413679

12. Chapelle AC, Rakic JM, Plant GT. Utility of ganglion cells for the evaluation of anterior visual pathway pathology: a review. Acta Neurol Belg. 2024;124(4):1113-1123. PMID: 38538906 · DOI: 10.1007/s13760-024-02522-z

13. Qian XZ, Chen C, Li HL, Zhong L, Wei H, Ge QM, et al. OCTA changes of retinal microvessels and thickness in moyamoya disease. Sci Rep. 2025;15(1):22143. PMID: 40595364 · DOI: 10.1038/s41598-025-08501-5

14. Kim YH, Sung MS, Park SW. Clinical Features of Ocular Ischemic Syndrome and Risk Factors for Neovascular Glaucoma. Korean J Ophthalmol. 2017;31(4):343-350. PMID: 28682017 · DOI: 10.3341/kjo.2016.0067

15. Cheng XR, Meng ZY, Feng WT, Tang XL, Li Z, Zhao L, et al. Ophthalmic Artery Morphology and Hemodynamics in Ocular Ischemic Syndrome: A Computational Fluid Dynamics and Particle Image Velocimetry Study. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2026;67(2):5. PMID: 41626870 · DOI: 10.1167/iovs.67.2.5

16. Chen KJ, Chen SN, Kao LY, Ho CL, Chen TL, Lai CC, et al. Ocular ischemic syndrome. Chang Gung Med J. 2001;24(8):483-91. PMID: 11601190

17. Hamed LM, Guy JR, Moster ML, Bosley T. Giant cell arteritis in the ocular ischemic syndrome. Am J Ophthalmol. 1992;113(6):702-5. PMID: 1598963 · DOI: 10.1016/s0002-9394(14)74798-1

18. González-Gay MÁ, Heras-Recuero E, García-Fernández A, Blázquez-Sánchez T, Torres-Roselló A, Caraballo-Salazar C, et al. Revisiting the epidemiology of giant cell arteritis. Clin Exp Rheumatol. 2025;43(4):742-748. PMID: 40201967 · DOI: 10.55563/clinexprheumatol/xc46ld

19. Song JX, Lin XM, Hao ZQ, Wu SD, Xing YX. Ocular manifestations of internal carotid artery dissection. Int J Ophthalmol. 2019;12(5):834-839. PMID: 31131245 · DOI: 10.18240/ijo.2019.05.21

20. Baumgartner R, Bogousslavsky J. Clinical manifestations of carotid dissection. Front Neurol Neurosci. 2005;20:70-76. PMID: 17290113 · DOI: 10.1159/000088151

21. Iorga ER, Costin D. Vascular emergencies in neuro-ophthalmology. Rom J Ophthalmol. 2020;64(4):323-332. PMID: 33367170 · DOI: 10.22336/rjo.2020.54

22. Buelens T, Scifo L, Schetgen J, Ould Hamou M, Kampouridis S, Willermain F. Internal Carotid Artery Dissection Presenting with Transient or Subclinical Horner Syndrome. Case Rep Ophthalmol. 2024;15(1):29-35. PMID: 38196925 · DOI: 10.1159/000535475

23. Padaki AS, Fitch RW, Stack LB, Thurman RJ. Horner’s Syndrome after Scalene Block and Carotid Dissection. J Emerg Med. 2016;50(5):e215-8. PMID: 26899514 · DOI: 10.1016/j.jemermed.2016.01.027

24. Choi JH, Jung J, Park KP, Baik SK, Choi KU, Choi KD, et al. Intracranial fibromuscular dysplasia presenting as various ocular manifestations. J Neurol Sci. 2014;337(1-2):232-4. PMID: 24360187 · DOI: 10.1016/j.jns.2013.12.009

25. Collins GJ Jr, Rich NM, Clagett GP, Spebar MJ, Salander JM. Fibromuscular dysplasia of the internal carotid arteries. Clinical experience and follow-up. Ann Surg. 1981;194(1):89-96. PMID: 7247539 · DOI: 10.1097/00000658-198107000-00016

26. Schievink WI, Meyer FB, Parisi JE, Wijdicks EF. Fibromuscular dysplasia of the internal carotid artery associated with alpha1-antitrypsin deficiency. Neurosurgery. 1998;43(2):229-33; discussion 233-4. PMID: 9696074 · DOI: 10.1097/00006123-199808000-00022

27. Wang YY, Zhou KY, Ye Y, Song F, Yu J, Chen JC, et al. Moyamoya Disease Associated With Morning Glory Disc Anomaly and Other Ophthalmic Findings: A Mini-Review. Front Neurol. 2020;11:338. PMID: 32499749 · DOI: 10.3389/fneur.2020.00338

28. Kumar M A, Ganesh B A. CRAO in Moyamoya Disease. J Clin Diagn Res. 2013;7(3):545-7. PMID: 23634418 · DOI: 10.7860/JCDR/2013/4579.2819

29. Rajagopal R, Apte RS. Seeing through thick and through thin: Retinal manifestations of thrombophilic and hyperviscosity syndromes. Surv Ophthalmol. 2016;61(2):236-47. PMID: 26519860 · DOI: 10.1016/j.survophthal.2015.10.006

30. Pérez-Rueda A. Leukemic retinopathy secondary to hyperviscosity syndrome in acute lymphoblastic leukemia before and after treatment. J Fr Ophtalmol. 2021;44(3):477-479. PMID: 33162181 · DOI: 10.1016/j.jfo.2020.04.039

31. Kleffner I, Dörr J, Ringelstein M, Gross CC, Böckenfeld Y, Schwindt W, et al. Diagnostic criteria for Susac syndrome. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2016;87(12):1287-1295. PMID: 28103199 · DOI: 10.1136/jnnp-2016-314295

32. Marrodan M, Fiol MP, Correale J. Susac syndrome: challenges in the diagnosis and treatment. Brain. 2022;145(3):858-871. PMID: 35136969 · DOI: 10.1093/brain/awab476

33. Rennebohm R, Susac JO, Egan RA, Daroff RB. Susac’s Syndrome—update. J Neurol Sci. 2010;299(1-2):86-91. PMID: 20855088 · DOI: 10.1016/j.jns.2010.08.032

34. Al-Zubi K, Sarayrah F. Ocular Manifestations of Antiphospholipid Syndrome in Jordan. Middle East Afr J Ophthalmol. 2022;29(4):205-208. PMID: 38162563 · DOI: 10.4103/meajo.meajo_97_23

35. Hernández JL, Sanlés I, Pérez-Montes R, Martínez-Taboada VM, Olmos JM, Salmón Z, et al. Antiphospholipid syndrome and antiphospholipid antibody profile in patients with retinal vein occlusion. Thromb Res. 2020;190:63-68. PMID: 32311631 · DOI: 10.1016/j.thromres.2020.04.005

36. Choudhary RA, Siddiqui MAR, Moiz B, Ishaq S. Combined central retinal artery and vein occlusion associated with antiphospholipid syndrome. BMJ Case Rep. 2022;15(3). PMID: 35246439 · DOI: 10.1136/bcr-2021-248425

37. Kim KE, Ahn SJ. Visual Field Examinations for Retinal Diseases: A Narrative Review. J Clin Med. 2025;14(15). PMID: 40806887 · DOI: 10.3390/jcm14155266

38. Cohen DA, Gise R, Gaier ED. Serum Biomarkers in Neuro-Ophthalmology: When to Test. Semin Ophthalmol. 2021;36(4):322-328. PMID: 33689572 · DOI: 10.1080/08820538.2021.1897856

39. Mac Grory B, Schrag M, Biousse V, Furie KL, Gerhard-Herman M, Lavin PJ, et al. Management of Central Retinal Artery Occlusion: A Scientific Statement From the American Heart Association. Stroke. 2021;52(6):e282-e294. PMID: 33677974 · DOI: 10.1161/STR.0000000000000366

40. Wai KM, Knapp A, Ludwig CA, Koo E, Parikh R, Rahimy E, et al. Risk of Stroke, Myocardial Infarction, and Death After Retinal Artery Occlusion. JAMA Ophthalmol. 2023;141(12):1110-1116. PMID: 37883068 · DOI: 10.1001/jamaophthalmol.2023.4716

41. Suhail S, Tallarita T, Kanzafarova I, Lau J, Mansukhani S, Olatunji S, et al. Ocular Ischemic Syndrome and the Role of Carotid Artery Revascularization. Ann Vasc Surg. 2024;105:165-176. PMID: 38574808 · DOI: 10.1016/j.avsg.2023.12.098

42. Al Ibraheem B, Tallarita T, Mansukhani SA, Ramachandran M, Manz JW, Lau J, et al. Neuro-ophthalmic outcomes after carotid intervention for ocular symptoms. J Vasc Surg. 2025;81(3):643-649. PMID: 39571921 · DOI: 10.1016/j.jvs.2024.11.015

43. Machalińska A, Kowalska-Budek A, Kawa MP, Kazimierczak A, Safranow K, Kirkiewicz M, et al. Effect of carotid endarterectomy on retinal function in asymptomatic patients with hemodynamically significant carotid artery stenosis. Pol Arch Intern Med. 2017;127(11):722-729. PMID: 28724881 · DOI: 10.20452/pamw.4064

44. Hayreh SS. Ocular vascular occlusive disorders: natural history of visual outcome. Prog Retin Eye Res. 2014;41:1-25. PMID: 24769221 · DOI: 10.1016/j.preteyeres.2014.04.001