Capítulo 17. Fisiología de los sistemas oculomotores

CAPÍTULO 017 Sección II Fisiología y organización funcional del sistema visual

Sinopsis

Este capítulo describe los cinco sistemas que mueven los ojos —sacádico, de seguimiento, optocinético, vestíbulo-ocular y de vergencia—, sus sustratos neurales y la lógica que los articula. Cada sistema resuelve un problema distinto, tiene una latencia y una ganancia características, y se altera de forma reconocible ante lesiones concretas: por eso la exploración de la motilidad, si se hace por sistemas y no en bloque, localiza casi tan bien como la perimetría. Se examinan además el papel integrador del cerebelo, la jerarquía entre sistemas y las consecuencias clínicas de su disociación. Es la base fisiológica de las secciones XXI a XXIV.

Objetivos de aprendizaje

Al finalizar este capítulo, el lector será capaz de:

• Distinguir los cinco sistemas oculomotores por su función, su latencia y su ganancia.
• Describir el circuito generador de la sacada y localizar sus componentes.
• Explicar el sustrato del seguimiento lento y su relación con el sistema optocinético.
• Justificar la función del reflejo vestíbulo-ocular y los mecanismos de su adaptación.
• Reconocer el papel del cerebelo en la calibración de todos los sistemas.
• Deducir de una alteración selectiva de un sistema la localización probable de la lesión.

Introducción

Los ojos se mueven por cinco razones distintas: para dirigir la fóvea a un objeto nuevo, para mantenerla sobre un objeto que se desplaza, para estabilizar la imagen cuando se mueve todo el entorno, para compensar el movimiento de la cabeza y para ajustar la posición relativa de ambos ojos según la distancia. A cada una corresponde un sistema con sustrato propio.

La cartografía del sistema oculomotor se ha construido combinando registro unitario, trazado anatómico y correlación clínica, y existen revisiones sistemáticas que integran los tres planos.[1,2] El uso de las sacadas como herramienta de investigación en las neurociencias clínicas ilustra hasta qué punto estos sistemas se han convertido en una ventana al funcionamiento del encéfalo.[3]

Este capítulo describe la fisiología; la anatomía se trató en el capítulo 9, el mantenimiento de la mirada y el integrador neural se desarrollan en el 18, y los trastornos supranucleares en la sección XXI. La exploración clínica se detalla en el capítulo 29.

17.1 El sistema sacádico

Las sacadas son movimientos conjugados rápidos que redirigen la fóvea. Su generación se produce en la formación reticular —paramediana pontina para las horizontales, rostral intersticial del fascículo longitudinal medial para las verticales— mediante un circuito de tres elementos: neuronas de descarga en salva (burst), que producen el impulso; neuronas de pausa omnidireccional (omnipause), que las mantienen inhibidas entre sacadas; y el integrador neural, que convierte el impulso en la señal de posición mantenida (capítulo 18).

La anatomía y la fisiología de las neuronas de salva de trayecto largo se caracterizaron en el primate,[4] y las proyecciones eferentes de la región de las neuronas de pausa se describieron en el gato.[5] El control neural de la sacada se ha revisado desde la perspectiva del modelado,[6] y los modelos se han aplicado específicamente para explicar las oscilaciones sacádicas.[7]

Dos rasgos gobiernan la clínica.

El primero es la relación velocidad-amplitud: las sacadas normales tienen una velocidad máxima predecible para cada amplitud, de modo que la lentitud sacádica es un signo objetivo aunque el recorrido sea completo. Es lo que permite detectar una oftalmoplejía internuclear incipiente —aducción lenta antes que limitada— y lo que caracteriza a las enfermedades degenerativas que afectan a las neuronas de salva.

El segundo es la naturaleza balística: una vez iniciada, la sacada no se corrige durante su ejecución. La corrección se hace con una sacada adicional, y de ahí que la dismetría sacádica —hipometría o hipermetría con sacadas correctoras— sea el signo cerebeloso más accesible en la consulta.

Existen además cuadros de fallo selectivo del sistema: la parálisis sacádica adquirida tras cirugía cardíaca, atribuida a alteración de las redes perineuronales de las neuronas de salva, ilustra que puede perderse la capacidad de generar sacadas conservando el resto de los sistemas.[8]

La selección del objetivo y las sacadas voluntarias

La generación de la sacada es solo la última etapa: antes hay que decidir adónde mirar. Esa selección se produce en el colículo superior y en los campos oculares frontales, y su base neural se revisó de forma sistemática.[9] Los estudios de registro e inactivación en el primate han demostrado que el colículo superior participa activamente en la selección del objetivo durante la búsqueda visual y no solo en la ejecución del movimiento.[10,11]

Esta distinción entre selección y ejecución tiene traducción clínica en la prueba de antisacadas, en la que se pide al paciente que mire en dirección opuesta a la de un estímulo. La tarea exige inhibir la sacada refleja y generar una voluntaria, y su fallo —elevada tasa de errores— refleja disfunción del control prefrontal más que del generador sacádico. Se ha empleado como marcador en la demencia frontotemporal,[12] en la enfermedad de Parkinson y en otros cuadros,[13] e incluso se han descrito alteraciones sacádicas en la migraña.[14]

Para el oftalmólogo, la prueba de antisacadas es fácil de hacer y raramente se hace: basta pedir al paciente que mire al lado contrario del dedo que se mueve. Una tasa alta de errores en un paciente con quejas visuales inespecíficas orienta hacia disfunción frontal y no hacia enfermedad ocular.

17.2 El seguimiento lento

El seguimiento persigue mantener la imagen de un objeto en movimiento sobre la fóvea, con una ganancia próxima a la unidad para velocidades bajas. A diferencia de la sacada, es un sistema de retroalimentación continua: se ajusta durante su ejecución en función del error de velocidad.

Su sustrato incluye las áreas corticales de procesamiento del movimiento, los campos oculares frontales, la protuberancia dorsolateral y el cerebelo. Los procesos cognitivos implicados y su correlación clínica se han revisado de forma sistemática,[15] y se han propuesto modelos de doble vía con control dinámico de la ganancia.[16] Los movimientos oculares lentos en conjunto se revisaron ya de forma clásica.[17]

Clínicamente importan tres hechos. El seguimiento es muy sensible a factores inespecíficos —edad, fármacos sedantes, atención, fatiga—, de modo que su alteración aislada tiene escaso valor localizador. Es direccionalmente informativo: el seguimiento hacia el lado de la lesión hemisférica se altera de forma característica. Y se degrada antes que las sacadas en la mayoría de las enfermedades difusas, lo que lo convierte en un signo sensible pero poco específico.

17.3 El sistema optocinético

El sistema optocinético estabiliza la imagen cuando se desplaza todo el campo visual, y su expresión es el nistagmo optocinético: fase lenta de seguimiento y fase rápida de reposición. Su mecanismo y su significado clínico se describieron de forma clásica,[18] y se ha estudiado además el nistagmo optocinético invertido y su valor semiológico.[19] Se ha demostrado que el sistema dispone de mecanismos de adaptación del punto de ajuste que funcionan como calibración interna del equilibrio oculomotor.[20]

Para el clínico tiene tres aplicaciones concretas: sirve para detectar visión en el lactante y en el paciente no colaborador —si hay respuesta optocinética hay visión—, sirve para desenmascarar la simulación en la pérdida visual funcional (capítulo 246), y su asimetría tiene valor localizador parietal, como se detalla en el capítulo 24. En la infancia, su desarrollo forma parte de la maduración de la función visual.[21]

17.4 El reflejo vestíbulo-ocular

El reflejo vestíbulo-ocular compensa el movimiento de la cabeza con un movimiento ocular igual y opuesto, con una latencia de milisegundos —la más corta de todos los sistemas— porque su arco tiene solo tres neuronas. Es el único sistema capaz de estabilizar la imagen durante los movimientos cefálicos rápidos, y su fallo produce oscilopsia.

Su propiedad más interesante desde el punto de vista fisiológico es la adaptabilidad: la ganancia del reflejo se recalibra continuamente en función del error retiniano residual. Esa adaptación es selectiva en frecuencia,[22] depende de la distancia de fijación —la ganancia necesaria es mayor para objetos cercanos, de ahí su dependencia de la vergencia[23]— y se modifica en condiciones ambientales extremas, como se ha documentado durante los vuelos espaciales.[24]

La integración de la señal vestibular con la visual en la corteza sostiene la percepción del movimiento propio y de la orientación espacial,[25,26] y su desajuste produce los cuadros de mareo visual tratados en el capítulo 181.

17.5 El sistema de vergencia

La vergencia ajusta la posición relativa de ambos ojos según la distancia del objeto, y es el único sistema disconjugado: mueve los ojos en direcciones opuestas. Su control neural se ha revisado recientemente junto con el de la acomodación,[27] y los circuitos subcorticales implicados se caracterizaron en el primate.[28,29,30] El papel de las vías cerebro-ponto-cerebelosas en su control se revisó específicamente,[31] y se ha demostrado que la estimulación del polo rostral del colículo superior modifica los movimientos de vergencia.[32]

Tres rasgos importan clínicamente. La vergencia es lenta —del orden de un segundo para completar un cambio de distancia—, lo que explica que un paciente con insuficiencia de convergencia refiera fatiga y no diplopía instantánea. Es plástica: la respuesta de cerca puede modificarse con entrenamiento, base de la terapia de vergencia y objeto de revisión específica.[33] Y está acoplada a la acomodación por la sincinesia descrita en el capítulo 16, con una contribución simpática moduladora,[34] acoplamiento cuya alteración participa en el control de la exotropía intermitente.[35] El desarrollo clínico corresponde a la monografía de Estrabismo y Oftalmología Pediátrica y al capítulo 158.

La fijación no es inmovilidad

Conviene desmontar una idea intuitiva pero falsa: cuando el paciente fija la mirada, sus ojos no están quietos. Se producen microsacadas, deriva lenta y temblor ocular de pequeña amplitud, en conjunto conocidos como movimientos oculares fijacionales. Su función es evitar la adaptación de los fotorreceptores —una imagen perfectamente estabilizada en la retina se desvanece en segundos— y contribuir a la resolución espacial. Su papel se ha revisado en la visión normal y patológica,[36] y las microsacadas en particular han sido objeto de revisión específica.[37] El control neural de la fijación y de estos movimientos se ha revisado de forma sistemática,[38] y sus implicaciones para la evaluación clínica y aplicada se han recogido recientemente.[39]

Dos consecuencias clínicas se siguen. La primera es que la fijación es un sistema activo con su propio sustrato, y su fallo produce intrusiones sacádicas —ondas cuadradas, flutter— que se tratan en el capítulo 175. La segunda es que la inestabilidad de fijación degrada todas las pruebas que dependen de ella: perimetría, tomografía de coherencia óptica y agudeza. Un campo visual poco fiable en un paciente con intrusiones sacádicas no es un problema de colaboración sino un hallazgo clínico.

17.6 El cerebelo como calibrador

Ninguno de los cinco sistemas mantendría su precisión sin recalibración continua, y esa función la desempeña el cerebelo. Su control sobre los movimientos oculares se ha revisado de forma monográfica,[40] y la correlación entre lesiones cerebelosas y trastornos oculomotores permite una localización topográfica precisa.[41]

Las tres regiones con función oculomotora tienen expresión clínica distinta:

• El flóculo y paraflóculo calibran la ganancia del reflejo vestíbulo-ocular y el mantenimiento de la mirada: su lesión produce nistagmo evocado por la mirada, nistagmo downbeat y alteración del seguimiento.
• El vermis dorsal y el núcleo fastigio calibran la amplitud sacádica: su lesión produce dismetría sacádica.
• El nódulo y la úvula procesan la señal vestibular: su lesión produce nistagmo periódico alternante.

Esta correspondencia es una de las más útiles del área y se retoma en los capítulos 22 y 172.

17.7 La jerarquía entre sistemas y su disociación

Los cinco sistemas no operan de forma independiente sino jerárquica y complementaria: el vestíbulo-ocular actúa a frecuencias altas, el optocinético y el de seguimiento a frecuencias bajas, y las sacadas reposicionan cuando la desviación excede el rango útil. La disociación entre ellos es la base del razonamiento localizador, y admite una regla general de gran rendimiento: cuando un sistema falla y otro conserva la misma dirección de movimiento, la lesión es supranuclear.

El ejemplo clásico es la parálisis supranuclear de la mirada, en la que el paciente no puede mirar voluntariamente en una dirección pero el ojo se desplaza en esa misma dirección con la maniobra oculocefálica o con la respuesta optocinética, porque esas vías entran en el circuito por debajo del nivel lesionado. La revisión de los trastornos supranucleares desarrolla estas disociaciones,[42] y su aplicación clínica se detalla en los capítulos 154 y 155.

Un segundo ejemplo, de sentido inverso, es el nistagmo infantil, en el que se ha propuesto un mecanismo neurológico unificador que atribuye el cuadro a un desajuste de los sistemas de estabilización más que a un fallo del control motor.[43]

La medida objetiva de los movimientos oculares

Todo lo descrito puede hoy cuantificarse. La videooculografía registra posición y velocidad con resolución suficiente para medir latencias, velocidades máximas, ganancias y tasas de error, y esa cuantificación ha convertido a los movimientos oculares en biomarcadores candidatos en varias enfermedades neurológicas. La revisión de su uso en la enfermedad de Parkinson —de los mecanismos neurofisiológicos a las herramientas diagnósticas— ilustra el recorrido del campo,[13] y las implicaciones clínicas de la medida de los movimientos fijacionales se han recogido recientemente.[39]

Su papel en la consulta de oftalmología es todavía limitado y así conviene presentarlo: la exploración clínica cuidadosa detecta la mayor parte de las alteraciones relevantes, y el registro objetivo aporta sobre todo cuantificación y seguimiento. Se desarrolla en el capítulo 61.

Aplicación clínica

Al explorar la motilidad. Debe hacerse por sistemas y no en bloque: sacadas amplias y rápidas, seguimiento lento, respuesta optocinética, maniobra oculocefálica y convergencia. Una exploración que solo pide «siga mi dedo» explora un único sistema y pierde la información localizadora del resto.

Ante una limitación de la mirada. Se comprueba si la maniobra oculocefálica o el reflejo optocinético la superan. Si lo hacen, la lesión es supranuclear y el diagnóstico diferencial es completamente distinto.

Ante una sospecha de oftalmoplejía internuclear. Se exploran sacadas horizontales de gran amplitud: la velocidad de aducción se reduce antes que el recorrido, y la lentitud es el signo más sensible.

Ante dismetría sacádica. Es el signo cerebeloso más accesible en consulta y orienta al vermis dorsal. Debe buscarse activamente con sacadas entre dos objetivos separados, no con seguimiento.

Ante oscilopsia con el movimiento de la cabeza. Sugiere fallo del reflejo vestíbulo-ocular. La prueba de impulso cefálico y la agudeza visual dinámica lo confirman (capítulos 32 y 179).

Controversias y lagunas de evidencia

El sustrato del seguimiento lento no está completamente delimitado. Existen modelos de doble vía[16] y evidencia de participación cognitiva sustancial,[15] pero la contribución relativa de cada área en el ser humano se conoce sobre todo por lesión y no por registro directo, con las limitaciones que ello implica.

El valor localizador de las alteraciones del seguimiento es limitado. Su sensibilidad a la edad, a los fármacos y a la atención hace que su alteración aislada rara vez permita conclusiones. Es un signo sensible y poco específico, y así conviene interpretarlo.

La plasticidad de la vergencia está demostrada, su traducción terapéutica solo en parte. La capacidad de modificar la respuesta con entrenamiento está bien documentada,[33] pero la eficacia clínica de la terapia de vergencia varía mucho según la indicación y se discute en la monografía de Estrabismo.

Puntos clave

• Los cinco sistemas oculomotores resuelven problemas distintos y tienen latencia y ganancia propias: explorarlos por separado es lo que da valor localizador a la exploración de la motilidad.
• La sacada es balística y tiene una relación velocidad-amplitud predecible: la lentitud sacádica es un signo objetivo aunque el recorrido sea completo.
• La dismetría sacádica es el signo cerebeloso más accesible en la consulta y orienta al vermis dorsal.
• El seguimiento lento es muy sensible a la edad, los fármacos y la atención: su alteración aislada tiene escaso valor localizador.
• La respuesta optocinética demuestra visión en el paciente no colaborador y desenmascara la pérdida visual funcional.
• El reflejo vestíbulo-ocular tiene la latencia más corta de todos los sistemas porque su arco tiene solo tres neuronas, y su fallo produce oscilopsia.
• La ganancia del reflejo vestíbulo-ocular se recalibra continuamente y depende de la distancia de fijación.
• La vergencia es el único sistema disconjugado y el más lento: por eso la insuficiencia de convergencia produce fatiga antes que diplopía.
• El cerebelo calibra todos los sistemas, con correspondencia topográfica: flóculo para la ganancia vestibular, vermis dorsal para la amplitud sacádica, nódulo para la señal vestibular.
• La prueba de antisacadas explora el control prefrontal y no el generador sacádico: es fácil de hacer en consulta y raramente se hace.
• La fijación es un sistema activo, no inmovilidad: los movimientos fijacionales impiden que la imagen se desvanezca por adaptación.
• Un campo visual poco fiable en un paciente con intrusiones sacádicas no es falta de colaboración sino un hallazgo clínico.
• Cuando un sistema falla y otro conserva la misma dirección de movimiento, la lesión es supranuclear: es la regla de mayor rendimiento de este capítulo.

Conclusiones

La organización del control oculomotor en sistemas paralelos con sustratos distintos convierte la exploración de la motilidad en un instrumento de localización comparable a la perimetría, con la ventaja de no requerir aparato alguno. Su rendimiento depende, sin embargo, de explorar cada sistema por separado: sacadas, seguimiento, optocinético, oculocefálico y vergencia interrogan circuitos diferentes, y una exploración que los mezcla pierde precisamente la información que los distingue.

La regla que resume el capítulo —si un sistema falla y otro conserva la misma dirección, la lesión es supranuclear— es probablemente la de mayor rendimiento diagnóstico por unidad de esfuerzo de toda la neurooftalmología motora. Su aplicación sistemática convierte una limitación de la mirada, que en sí misma no dice nada, en una localización que cambia el diagnóstico diferencial completo.

Bibliografía

Estilo Vancouver, numeración por orden de aparición en el texto. Referencias verificadas contra NCBI E-utilities. PMID y, cuando está indexado, DOI.

1. Büttner-Ennever JA. Mapping the oculomotor system. Prog Brain Res. 2008;171:3-11. PMID: 18718275 · DOI: 10.1016/S0079-6123(08)00601-8

2. Büttner-Ennever JA. Anatomy of the oculomotor system. Dev Ophthalmol. 2007;40:1-14. PMID: 17314476 · DOI: 10.1159/000100345

3. Leigh RJ, Kennard C. Using saccades as a research tool in the clinical neurosciences. Brain. 2004;127(Pt 3):460-77. PMID: 14607787 · DOI: 10.1093/brain/awh035

4. Scudder CA, Moschovakis AK, Karabelas AB, Highstein SM. Anatomy and physiology of saccadic long-lead burst neurons recorded in the alert squirrel monkey. I. Descending projections from the mesencephalon. J Neurophysiol. 1996;76(1):332-52. PMID: 8836229 · DOI: 10.1152/jn.1996.76.1.332

5. Langer TP, Kaneko CR. Efferent projections of the cat oculomotor reticular omnipause neuron region: an autoradiographic study. J Comp Neurol. 1983;217(3):288-306. PMID: 6886055 · DOI: 10.1002/cne.902170306

6. Enderle JD. Neural control of saccades. Prog Brain Res. 2002;140:21-49. PMID: 12508580 · DOI: 10.1016/S0079-6123(02)40040-4

7. Ramat S, Leigh RJ, Zee DS, Shaikh AG, Optican LM. Applying saccade models to account for oscillations. Prog Brain Res. 2008;171:123-30. PMID: 18718290 · DOI: 10.1016/S0079-6123(08)00616-X

8. Eggers SD, Horn AK, Roeber S, Härtig W, Nair G, Reich DS, et al. Saccadic Palsy following Cardiac Surgery: Possible Role of Perineuronal Nets. PLoS One. 2015;10(7):e0132075. PMID: 26135580 · DOI: 10.1371/journal.pone.0132075

9. Schall JD. Neural basis of saccade target selection. Rev Neurosci. 1995;6(1):63-85. PMID: 7633641 · DOI: 10.1515/revneuro.1995.6.1.63

10. McPeek RM, Keller EL. Deficits in saccade target selection after inactivation of superior colliculus. Nat Neurosci. 2004;7(7):757-63. PMID: 15195099 · DOI: 10.1038/nn1269

11. Shen K, Paré M. Predictive saccade target selection in superior colliculus during visual search. J Neurosci. 2014;34(16):5640-8. PMID: 24741054 · DOI: 10.1523/JNEUROSCI.3880-13.2014

12. Burrell JR, Hornberger M, Carpenter RH, Kiernan MC, Hodges JR. Saccadic abnormalities in frontotemporal dementia. Neurology. 2012;78(23):1816-23. PMID: 22573637 · DOI: 10.1212/WNL.0b013e318258f75c

13. Antoniades CA, Spering M. Eye movements in Parkinson’s disease: from neurophysiological mechanisms to diagnostic tools. Trends Neurosci. 2024;47(1):71-83. PMID: 38042680 · DOI: 10.1016/j.tins.2023.11.001

14. Filippopulos FM, Goeschy C, Schoeberl F, Eren OE, Straube A, Eggert T. Reflexive and Intentional Saccadic Eye Movements in Migraineurs. Front Neurol. 2021;12:669922. PMID: 33897613 · DOI: 10.3389/fneur.2021.669922

15. Fukushima K, Fukushima J, Warabi T, Barnes GR. Cognitive processes involved in smooth pursuit eye movements: behavioral evidence, neural substrate and clinical correlation. Front Syst Neurosci. 2013;7:4. PMID: 23515488 · DOI: 10.3389/fnsys.2013.00004

16. Nuding U, Ono S, Mustari MJ, Büttner U, Glasauer S. A theory of the dual pathways for smooth pursuit based on dynamic gain control. J Neurophysiol. 2008;99(6):2798-808. PMID: 18385485 · DOI: 10.1152/jn.90237.2008

17. Ilg UJ. Slow eye movements. Prog Neurobiol. 1997;53(3):293-329. PMID: 9364615 · DOI: 10.1016/s0301-0082(97)00039-7

18. Dix MR. The mechanism and clinical significance of optokinetic nystagmus. J Laryngol Otol. 1980;94(8):845-64. PMID: 7000938 · DOI: 10.1017/s0022215100089611

19. Halmagyi GM, Gresty MA, Leech J. Reversed optokinetic nystagmus (OKN): mechanism and clinical significance. Ann Neurol. 1980;7(5):429-35. PMID: 7396422 · DOI: 10.1002/ana.410070507

20. Lin TF, Mohammadi M, Cullen KE, Chacron MJ, Huang MY. Optokinetic set-point adaptation functions as an internal dynamic calibration mechanism for oculomotor disequilibrium. iScience. 2022;25(11):105335. PMID: 36325052 · DOI: 10.1016/j.isci.2022.105335

21. Braddick O, Atkinson J. Development of human visual function. Vision Res. 2011;51(13):1588-609. PMID: 21356229 · DOI: 10.1016/j.visres.2011.02.018

22. Rinaudo CN, Schubert MC, Figtree WVC, Todd CJ, Migliaccio AA. Human vestibulo-ocular reflex adaptation is frequency selective. J Neurophysiol. 2019;122(3):984-993. PMID: 31339801 · DOI: 10.1152/jn.00162.2019

23. Lewis RF, Clendaniel RA, Zee DS. Vergence-dependent adaptation of the vestibulo-ocular reflex. Exp Brain Res. 2003;152(3):335-40. PMID: 12879175 · DOI: 10.1007/s00221-003-1563-9

24. Clément G, Wood SJ, Paloski WH, Reschke MF. Changes in gain of horizontal vestibulo-ocular reflex during spaceflight. J Vestib Res. 2019;29(5):241-251. PMID: 31306145 · DOI: 10.3233/VES-190670

25. Keshavarzi S, Velez-Fort M, Margrie TW. Cortical Integration of Vestibular and Visual Cues for Navigation, Visual Processing, and Perception. Annu Rev Neurosci. 2023;46:301-320. PMID: 37428601 · DOI: 10.1146/annurev-neuro-120722-100503

26. Angelaki DE, Gu Y, Deangelis GC. Visual and vestibular cue integration for heading perception in extrastriate visual cortex. J Physiol. 2011;589(Pt 4):825-33. PMID: 20679353 · DOI: 10.1113/jphysiol.2010.194720

27. Quinet J, Schultz K, May PJ, Gamlin PD. Neural Control of Vergence and Ocular Accommodation. Annu Rev Vis Sci. 2025;11(1):43-72. PMID: 40763255 · DOI: 10.1146/annurev-vision-110423-030634

28. Gamlin PD. Subcortical neural circuits for ocular accommodation and vergence in primates. Ophthalmic Physiol Opt. 1999;19(2):81-9. PMID: 10615444 · DOI: 10.1046/j.1475-1313.1999.00434.x

29. Gamlin PD. Neural mechanisms for the control of vergence eye movements. Ann N Y Acad Sci. 2002;956:264-72. PMID: 11960810 · DOI: 10.1111/j.1749-6632.2002.tb02825.x

30. Mays LE, Gamlin PD. Neuronal circuitry controlling the near response. Curr Opin Neurobiol. 1995;5(6):763-8. PMID: 8805411 · DOI: 10.1016/0959-4388(95)80104-9

31. Gamlin PD, Yoon K, Zhang H. The role of cerebro-ponto-cerebellar pathways in the control of vergence eye movements. Eye (Lond). 1996;10 ( Pt 2):167-71. PMID: 8776444 · DOI: 10.1038/eye.1996.42

32. Chaturvedi V, Van Gisbergen JA. Stimulation in the rostral pole of monkey superior colliculus: effects on vergence eye movements. Exp Brain Res. 2000;132(1):72-8. PMID: 10836637 · DOI: 10.1007/s002219900221

33. Schor CM. Neuromuscular plasticity and rehabilitation of the ocular near response. Optom Vis Sci. 2009;86(7):E788-802. PMID: 19543139 · DOI: 10.1097/OPX.0b013e3181ae00a5

34. Mallen EA, Gilmartin B, Wolffsohn JS. Sympathetic innervation of ciliary muscle and oculomotor function in emmetropic and myopic young adults. Vision Res. 2005;45(13):1641-51. PMID: 15792840 · DOI: 10.1016/j.visres.2004.11.022

35. Mestre C, Neupane S, Manh V, Tarczy-Hornoch K, Candy TR. Vergence and accommodation responses in the control of intermittent exotropia. Ophthalmic Physiol Opt. 2023;43(4):598-614. PMID: 36692334 · DOI: 10.1111/opo.13093

36. Martinez-Conde S. Fixational eye movements in normal and pathological vision. Prog Brain Res. 2006;154:151-76. PMID: 17010709 · DOI: 10.1016/S0079-6123(06)54008-7

37. Krekelberg B. Microsaccades. Curr Biol. 2011;21(11):R416. PMID: 21640896 · DOI: 10.1016/j.cub.2011.03.037

38. Krauzlis RJ, Goffart L, Hafed ZM. Neuronal control of fixation and fixational eye movements. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2017;372(1718). PMID: 28242738 · DOI: 10.1098/rstb.2016.0205

39. Alexander RG, Macknik SL, Martinez-Conde S. Fixational eye movements: Implications for applied and clinical assessments. Handb Clin Neurol. 2026;217:349-362. PMID: 42106188 · DOI: 10.1016/B978-0-443-22193-4.00019-6

40. Beh SC, Frohman TC, Frohman EM. Cerebellar Control of Eye Movements. J Neuroophthalmol. 2017;37(1):87-98. PMID: 27643747 · DOI: 10.1097/WNO.0000000000000456

41. Lewis RF, Zee DS. Ocular motor disorders associated with cerebellar lesions: pathophysiology and topical localization. Rev Neurol (Paris). 1993;149(11):665-77. PMID: 8091079

42. Lemos J, Eggenberger E. Supranuclear eye movement disorders. Curr Opin Ophthalmol. 2014;25(6):471-9. PMID: 25211041 · DOI: 10.1097/ICU.0000000000000104

43. Brodsky MC, Dell’Osso LF. A unifying neurologic mechanism for infantile nystagmus. JAMA Ophthalmol. 2014;132(6):761-8. PMID: 24525626 · DOI: 10.1001/jamaophthalmol.2013.5833